伊400级潜艇的历史始于1943年，其中伊400于1月18日在吴工厂开始建造，历经一年后于1944年1月18日下水，12月30日竣工。然而，战争的结束并不意味着它的使命终止。1945年8月29日，伊400在金华山海域参与作战时被美军驱逐舰俘虏，随后于9月15日除籍，被美军接收。同年，它被遣返回夏威夷进行调查，最终在6月4日于夏威夷近海沉没。
同样在1943年，伊401在佐世保工厂启动，1944年3月11日下水，1945年1月8日竣工。战争结束后，它在三陆海域被美军潜水舰俘获，同样在9月15日除籍，归美军所有。1946年，伊401也回航夏威夷接受调查，最终在5月31日在夏威夷近海沉没。
伊402于1943年10月20日在佐世保工厂开始建造，1944年9月5日下水，1945年7月24日竣工。战争结束后，它在呉港迎接和平，但11月15日除籍并被拆解。伊404的建造命运多舛，1943年8月11日在吴工厂开始，7月7日下水，然而在95%完成时因工事中止，7月24日在仓桥岛海域自沉。1946年12月，进行了打捞作业，随后解体。
而伊405的情况略有不同，1944年9月27日在川崎重工泉州工场开始建造，但由于工事中止，很快被解体，没有经历完整的服役过程。
日本海军的伊400 级潜艇是二战时期最大的也是直到 20 世纪 60 年代核动力潜艇建成前最大的潜艇。伊 -400 所携带的燃料足以绕地球航行一圈半，可装载3架晴岚攻击机并可使其迅速投入战斗。