1984年，约翰尼·德普进入电影圈，在恐怖片《猛鬼街》(《A Nightmare On Elm Street》)中饰演角色，虽然是个小角色一下子就被杀掉了，不过也算是个开始了。
真正让德普成为家喻户晓的是《21 Jump Street》，当初在经纪人帮他接戏时，虽然德普并不觉得这影集会持续很久，不过为了生活也只好接受，想不到这影集却非常受欢迎，使他成为全美青少年偶像，而期间他还拍了第二部电影"Cry Baby "，在这片子中虽然还是很偶像的造型，不过却试图探讨一些青少年的价值观，因为德普有意转型为真正的演员而不只是偶像。
随后，德普又在鬼才导演蒂姆·波顿(Tim Burton)的《剪刀手爱德华》中扮演主角，并凭借此片首次获得金球奖提名。拍摄期间，他与片中扮演女主角的维诺娜·赖德陷入热恋并订了婚，但这场婚约仅维持了三年便宣告破裂。1993年，约翰尼·德普以《帅哥娇娃》(Benny&Joon)一片再次获得金球奖提名。一年后他与鬼才导演蒂姆·波顿二次合作了另类黑白片《艾德伍德》(《Ed Wood》)，他凭借精湛绝伦的演出第三次荣获金球奖最佳男主角奖提名。
性格迷人和喜欢挑战的约翰尼·德普曾与金奖影帝艾尔·帕西诺联袂主演了《惊天爆》，与老牌演技派明星马龙·白兰度、费·唐纳薇合演了《这个男人有点色》(《Don Juan DeMarco》)，主演了著名导演吉姆·贾姆许(Jim Jarmusch)执导的《死人》(《Dead Man》)，以及库斯图里卡执导的非主流电影《亚利桑那梦游》(《Arizona Dream》)。
1999年，约翰尼·德普与鬼才导演蒂姆·波顿三度合作，饰演《断头谷》(《Sleepy Hollow》)中的警探一角，给观众留下了至深印象。在《浓情巧克力》中，他扮演了一个弹奏吉他、高唱情歌的吉普赛浪子Roux，令观众耳目一新。随后他又主演了《夜幕降临前》、《来自地狱》、《墨西哥往事》等影片，塑造了性格各异的人物。2003年，他在大片《加勒比海盗》中以另类的表演风格获得了观众和专家的好评，并赢得了当年奥斯卡最佳男主角的提名。之后他又出演了这部电影的续集，票房大热，德普那奇异的扮相和演技再次受到影迷的狂热追捧，人到中年的他没有像其他同龄演员一样人气下滑，反而更加如日中天。在《加勒比海盗》前两部的拍摄间隙，德普还抽空拍摄了不少影片，包括《浪荡子》《寻找梦幻岛》和《秘窗》等。《寻》一片还为他带来一个奥斯卡提名。当然，他也没忘和老友蒂姆·波顿合作，除在动画片《僵尸新娘》中献声外，还主演了《查理和巧克力工厂》，扮演的是一个怪异的巧克力工厂的主人。接下来德普的片约大概可以排到2010年了。其中，《浪荡子》（2004）讲述的是17世纪的传奇人物——诗人约翰-华尔莫特（John Wilmot）的故事。这位英国诗人在社会上的另一个身份则是洛彻斯特公爵（Earl Of Rochester）。这位公爵行为古怪，做事放荡不羁。他曾经将国王查尔斯二世哄骗到妓院中，把身无分文，而且无法证明自己身份的国王丢在那。更让人可怕的是，好几个与他争吵过的人都死于非命，虽然警方怀疑是约翰下的毒手，但苦于没有证据。他的晚年可谓疾病缠身，失明、关节炎、肌肉萎缩、幻想症等等，而这些都是梅毒的症状，最后约翰-华尔莫特发疯致死。而约翰尼·德普挑战的就正是这样一个角色。虽然剧组出于票房的考虑，对电影情节相当保密，但是由于约翰-华尔莫特的双性恋身份，所以41岁的约翰尼·德普在扮演这个角色的过程中，一定有不少同性亲密戏份。而且也有剧组关系人士透露说，“加勒比海盗”已经在戏中与一男演员接吻过了，他屏幕上的“爱人”名叫鲁珀特-佛兰德（Rupert Friend），是一位相貌英俊，但是不知名的演员。
2007年，德普与蒂姆·波顿六度合作，翻拍了著名的百老汇歌剧《Sweeney Todd》（理发师陶德）。这又是一部把哥特式的阴暗风格贯彻到底的影片，哥特建筑单调的黑白灰三色，狭长街道上被拉长的人影，伦敦阴霾的天空，主人公自始自终僵硬苍白的脸，二重唱下锋利的剃刀划过咽喉，血溅五尺，整个影片充满了一种让人不寒而栗的阴冷。影片再次地证明了一点，只有在伯顿的手中，Depp才是最有邪气的Depp，他的这种气质也就只有蒂姆伯顿才挖掘地出来。该片夺得了2008年金球奖最佳音乐喜剧类电影，Depp获得了最佳男主角，此片还获得了08年奥斯卡最佳艺术指导。
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